Howard pertama kali menjadi terkenal sebagai aktor cilik, berakting di beberapa serial televisi sebelum mendapatkan perhatian nasional karena memerankan Opie Taylor muda, putra Sheriff Andy Taylor (diperankan oleh Andy Griffith) dalam sitkom The Andy Griffith Show dari tahun 1960 hingga 1968. Selama waktu ini, ia juga muncul dalam film musikal The Music Man (1962), yang sukses secara kritis dan komersial. Howard terpilih sebagai salah satu pemeran utama dalam film dewasa yang berpengaruh American Graffiti (1973), dan menjadi nama rumah tangga karena memerankan Richie Cunningham dalam sitkom Happy Days (1974–1980).[3] Dia membintangi film-film The Spikes Gang (1974), The Shootist (1976), dan Grand Theft Auto (1977), yang merupakan debut penyutradaraannya dalam film.