Murni memulai kariernya di Kementerian Dalam Negeri setelah lulus dari Universitas Lambung Mangkurat. Murni mencapai eselon II di kementerian setelah menjadi Direktur Badan Usaha Milik Daerah, Badan Layanan Umum Daerah, dan Barang Milik Daerah pada 1 Oktober 2016.[2] Dia awalnya menjadi direktur di bawah masa jabatan akting, sebelum dipromosikan menjadi pemegang jabatan definitif.[3] Dia kemudian dipromosikan ke eselon satu pada 19 Februari 2019 sebagai staf ahli menteri bidang kemasyarakatan dan antarlembaga.[4]
Direktur Jenderal Bina Pembangunan Daerah
Setelah menjabat sebagai staf ahli selama setahun, Murni menjadi Direktur Jenderal Bina Pembangunan Daerah pada 27 Juli 2020 di bawah Menteri Tito Karnavian.[5]
Penjabat Gubernur Jambi
Hari Nur Cahya Murni saat dilantik sebagai Penjabat Gubernur Jambi
Murni menjadi penjabat gubernur Jambi pada tanggal 18 Februari 2021.[6] Dia menjadi wanita pertama yang memegang jabatan itu, meskipun dalam kapasitas sebagai pemegang jabatan sementara.[2]
