Sinopsis
Musim 1
Pada episode awal, Twilight Sparkle sedang meneliti tentang Nightmare Moon yang akan kembali sebelum Perayaan Musim Panas setelah 1000 tahun dikurung pada bulan. Ia mencoba memberitahukan hal tersebut kepada Putri Celestia, tetapi Putri menghiraukan dia dan menyuruhnya untuk pergi dan mengecek persiapan perayaan di Ponyville. Kemudian Twilight bertemu dengan Applejack, Rainbow Dash, Rarity, Fluttershy, dan Pinkie Pie untuk pertama kalinya.
Setelah Nightmare Moon muncul menggantikan Putri Celestia di Perayaan pembukaan, Twilight dan kelima teman barunya bersama-sama pergi ke Hutan Everfree untuk mencari Elemen Kedamaian. Saat perjalanan mereka di ganggu oleh perwujudan Nightmare Moon. Twilight menyadari bahwa sifat kelima temannya adalah representasi dari Elemen Kedamaian saat hampir dikalahkan, yang kemudian bersama-sama mengalahkan Nightmare Moon dan Nightmare Moon berubah kembali menjadi Putri Luna yang merupakan adik dari Putri Celestia.
Di episode terakhir, keenam poni tersebut mengikuti sebuah pesta di Gala, Canterlot. Namun dalam pesta tersebut, pesta tersebut hampir tidak berjalan dengan seperti yang diharapkan.
Musim 2
Pada episode awal, Discord melarikan diri dari batu yang memenjarakannya. Putri Celestia meminta bantuan Twilight dan teman-temannya untuk menangkap Discord dan mencari Elemen Kedamaian yang hilang. Twilight menduga bahwa Elemen Kedamaian berada di tengah taman labirin Canterlot. Discord membohongi kelima teman Twilight dan membuat kelima temannya mempunyai sifat berkebalikan dengan sifat aslinya. Twilight menemukan cara untuk menyembuhkan kembali teman-temannya dan keenam poni tersebut berhasil mengalahkan Discord dan mengubahnya kembali menjadi batu.
Pada episode akhir; Twilight diberi tahu bahwa ia dan temannya diundang dalam pernikahan Putri Cadance dengan kakaknya, Shining Armor. Di Canterlot, Twilight menyadari bahwa Putri Cadance adalah palsu dan ia berusaha memberitahukannya kepada Shining Armor, Putri Celestia, dan kelima temannya, tetapi mereka tidak pecaya dan kecewa kepada Twilight. Twilight dipindahkan ke sebuah goa kristal di bawah Istana oleh Putri cadance palsu, lalu ia menemukan Putri Cadance yang asli. Bersama-sama dengan Putri Cadance, Twilight pergi ke pesta pernikahan dan memberitahukan kejadian yang sebenarnya. Lalu Putri Cadance palsu berubah menjadi Ratu Chrysalis dan Canterlot dikuasai para Changeling. Kemudian Ratu Chrysalis berhasil dikalahkan oleh kekuatan baru dari Shining Armor dengan Putri Cadance. Pernikahan berjalan lancar kembali, dan Twilight dianggap pahlawan oleh teman-temannya karena instingnya.
Musim 3
Pada episode awal, Raja Sombra, Raja dari Kerajaan Kristal, yang telah dikalahkan 1000 tahun yang lalu dikhawatirkan akan kembali. Twilight dan kelima temannya pergi ke Kerajaan Kristal untuk membantu Putri Cadance dan Shining Armor melindungi Kerajaan Kristal dari kembalinya Raja Sombra. Twilight dan teman-temannya berusaha untuk mencari Hati Kristal yang berfungsi untuk melindungi seluruh Kerajaan, dan pada akhirnya mereka menemukannya.
Pada episode akhir, kelima teman Twilight berada dalam masalah yaitu perubahan dan bertukarnya tanda istimewa temannya. Twilight berusaha untuk menyembuhkan mereka dan berhasil. Mereka kembali dengan tanda istimewa seperti semula dan Twilight berubah menjadi poni alicorn (poni dengan tanduk dan sayap) dan dinobatkan sebagai Putri baru di Equestria oleh Putri Celestia.
Musim 4
Pada awal episode, Putri Twilight tengah belajar dengan sayap barunya. Malam harinya Putri Celestia dan Luna hilang karena diculik oleh Tumbuhan Anggur Hitam. Yang menyisakan keadaan hari terbagi menjadi dua dengan Matahari dan Bulan di langit. Dengan hilangnya kedua Putri, Putri Twilight mengambil langkah untuk menyuruh para penjaga untuk mencari kedua putri. Twilight bersama Kelima temannya pergi ke Ponyville dan bertemu dengan Zecora, yang memberikan ramuannya untuk mengetahui penyebab langitnya terbagi menjadi siang dan malam. Lalu mereka berenam, pergi ke suatu goa di Hutan Everfree yang terdapat Pohon Kedamaian dan mengembalikan Elemen Kedamaian ke tempat aslinya. Setelah keadaan kembali seperti semula dan kedua putri ditemukan, sebuah peti muncul secara misterius dengan kunci yang tidak diketahui sama sekali.
Pada episode-episode akhir, Sang Tirek yang merupakan Centauri dari masa lalu, datang dan mengisap kekuatan sihir poni. Putri Celestia menugaskan Discord untuk menangkap Tirek, tetapi ia berkhianat. Sang Tirek yang semakin besar dan kuat telah mengisap energi dari para poni, ia kemudian datang ke Canterlot untuk mengisap energi dari Putri Celestia, Luna dan Cadance tetapi mereka telah memberikan kekuatannya kepada Putri Twilight. Putri Twilight berusaha mengendalikan hari dengan kekuatan luar biasanya. Setelah teman-teman Twilight ditangkap oleh Tirek dan Discord dikhianati olehnya, Discord lalu memberikan kalung pemberian Tirek kepada Twilight, yang ternyata itu adalah kunci terakhir untuk membuka peti di Goa Pohon Kedamaian. Setelah berubah mereka berenam memiliki kekuatan baru dan berhasil mengalahkan Tirek. Lalu peti tersebut terangkat ke langit oleh pelangi, lalu turun di tanah kosong di Ponyville dan sebuah Istana keluar dari dalam tanah yang merupakan Istana untuk Putri Twilight dan teman-temannya.
Musim 5
Pada awal episode, keenam poni pergi ke suatu tempat yang penduduknya berisi poni tanpa bakat yang tanda istimewa semua penduduknya sama dengan pemimpinnya yaitu Starlight Glimmer. Lalu keenam poni pergi ke Goa diatas desa yang berisi semua tanda istimewa penduduk desa yang disimpan. Ternyata Starlight menjebak dan menghapus tanda istimewa keenam poni, dan menggantikannya dengan tanda istimewa 2 strip hitam seperti yang lainnya. Lusanya, Fluttershy menyiramkan air ke tubuh Starlight yang menguak kebohongan bahwa tanda istimewa Starlight masih ada dan tidak sama seperti penduduk lainnya. Starlight kemudian melarikan diri ke sebuah Goa dengan membawa 6 tanda istimewa milik keenam poni dan akhirnya dapat dihentikan. Lalu akhirnya ia merelakan 6 tanda istimewa kembali ke pemiliknya agar ia bisa selamat melarikan diri ke Goa.
Pada episode 9, Slice of Life bercerita tentang kegaduhan saat pesta pernikahan 2 keledai. Keenam poni utama menyelesaikan masalah dengan hewan yang menyerang Ponyville. Di episode ini, peran Keenam Poni dikurangi dan poni-poni yang biasanya sebagai latar belakang lebih dilebihkan seperti Derpy, DJ-Pon 3, Octavia, Lyra, Bon Bon, Steven Magnet dan Doctor Whooves.
Pada episode 19, Crusaders of the Lost Cutie Mark, para Pencari Tanda Istimewa berhasil mendapatkan bakat mereka dan Diamond Tiara berhasil menjadi teman dari mereka.
Pada episode akhir, Starlight Glimmer datang dan menggunakan sihir waktu milik Star Swirl the Bearded untuk membalas dendam dan mengubah waktu saat Rainbow Dash masih kecil saat melakukan Sonic Rainboom pertamanya dan mengacaukan perlombaannya. Twilight berusaha menghentikannya dengan menunjukan Starlight tentang masa depan yang diubahnya, seperti Putri Celestia yang dikurung pada bulan selama beberapa tahun oleh Nightmare Moon dan Perang antara Equestria dengan Kerajaan Kristal dengan Raja Sombra sebagai Rajanya. Kemudian Starlight luluh dan ia lalu menjadi murid Putri Twilight yang mempelajari persahabatan.
Musim 6
Pada awal episode, Putri Cadance dan Shining Armor mempunyai seorang bayi alicorn bernama Flurry Heart yang mempunyai kekuatan yang sangat kuat. Hati Kristal hancur karena tangisan Flurry Heart, yang mengakibatkan badai salju di Kerajaan Kristal. Keenam Poni berusaha memperbaiki Hari Kristal, dan Starlight bersama Spike memulihkan kembali hubungannya dengan Sunburst teman kecilnya. Starlight memberi tahu Sunburst tentang Hati Kristal yang hancur dan Sunburst menemukan buku untuk mengembalikan kristal tersebut seperti semula.
Pada episode No Second Prances, Putri Twilight menugaskan Starlight untuk mencari teman baru, ia menemukannya yaitu Trixie yang merupakan musuh lama Twilight.
Pada akhir-akhir episode, Starlight mendapat surat undangan festival di desa asalnya dan pergi ke sana bersama sahabatnya, Trixie. Starlight curiga dengan semua yang terjadi di sana lalu ia kembali ke Ponyville, dan mendapati bahwa keenam poni utama bersikap aneh terhadapnya. Malam harinya dalam mimpi Starlight, Putri Luna muncul dan memberitahukan bahwa kesemua Putri termasuk Twilight dan sahabatnya, dan sebentar lagi dirinya, telah diculik oleh para Changeling, dan mereka menyamar menjadi Para Putri. Starlight lalu bertemu dengan Trixie, Discord dan Thorax untuk pergi ke Kerajaan Changeling. Saat sampai di sana semua sihir tidak dapat digunakan. Setelah bertemu Ratu Chrysalis, ia memberitahukan kepadanya bahwa Thorax adalah Changeling yang baik, lalu Thorax berubah menjadi Changeling baru yang memimpin para Changeling baru lainya. Ratu Chrysalis melarikan diri dan Kerajaan Changeling dan Equestria berhasil menjalin kerjasama.
Musim 7
Di Episode pertama, Twilight memberikan penghargaan Pink Heart Of Courage pada Discord, Trixie, Starlight dan Raja Thorax karena telah bekerja sama mengalahkan Ratu Chrysalis. Twilight sedikit khawatir dan meminta Celestia untuk mengawasi Starlight bersama.
Mereka melihat Starlight tumbuh menjadi Unicorn yang baik semenjak menjadi murid Twilight. Twilight pun memutuskan untuk meluluskan Starlight dari menjadi muridnya.
Pada akhir episode, The Mane 6, Starlight, dan Sunburst menemukan buku jurnal Starswirl The Bearded yang berhubungan dengan The Pillars Of Equestria. Mereka pun bekerja sama menemukan lima artefak lain yang berhubungan dengan The Pillars Of Equestria, yaitu, Perisai yang berhubungan dengan Flash Magnus, Sekop yang berhubungan dengan Rockhoof, Bunga yang berhubungan dengan Mistmane, selendang yang berhubungan dengan Somnambula, dan topeng yang berhubungan dengan Mage Meadowbrook.
Setelah menemukannya, mereka pun mengembalikan The Pirrals Of Equestria yang beribu-ribu tahun terperangkap di Limbo. Namun, mereka juga mengembalikan Shadow Pony, salah satu musuh Equestria. Starswirl marah besar pada Twilight. Setelah beberapa penjelasan, Starswirl berdamai kembali dengan Twilight.
The Pirrals Of Equestria memberitahukan bahwa Shadow Pony adalah jelmaan Stygian. Dulu, Stygianlah yang memanggil The Pirrals Of Equestria untuk mengalahkan Sirens. Karena warga desa tidak mempedulikannya, Stygian marah dan berubah menjadi Shadow Pony.
Lalu, dengan Elemen Harmoni, dan Artefak- Artefak ajaib milik The Pirrals Of Equestria, mereka pergi untuk mengalahkan Shadow Pony. Starlight dan Sunburst turut menyertai mereka.
Setelah memanggilnya, Shadow Pony muncul dan bersiap menyerang mereka. Artefak ajaib dan Elemen Harmoni bersatu untuk membuang Shadow Pony ke dimensi lain. Namun Twilight menyadari bahwa Stygian berada di dalam Shadow Pony. Twilight melesat memasuki Shadow Pony untuk menyelamatkan Stygian. Starlight pun mengikuti Twilight masuk.
Stygian tak mau mengikuti para poni keluar. Ia pun mencurahkan isi hatinya dan membuat para Pillars Of Harmony luluh hatinya. Mereka pun mengeluarkan Stygian dari dalam Shadow Pony. Stygian meminta maaf pada The Mane 6, The Pirrals Of Equestria, Putri Celestia, Putri Luna, Starlight dan Sunburst. Dan mereka pun memaafkannya.
Musim 8-9
Tak lama setelah kekalahan Storm King, Twilight dan teman-temannya menemukan bahwa peta telah meluas hingga mencakup daratan di luar Equestria. Twilight memutuskan untuk membuka sekolah untuk mengajar kuda poni dan makhluk dari Equestria dan di luar manfaat persahabatan, dengan teman-temannya menjadi guru. Segera, Putri Celestia dan Putri Luna telah memutuskan untuk pensiun dari Equestria yang berkuasa dan mereka memilih Twilight sebagai penerus mereka, jadi dia mulai mempersiapkan peran barunya. Kemudian, Twilight mundur dari menjalankan School of Friendship dan menempatkan Starlight sebagai yang bertanggung jawab. Segera, dia dinobatkan sebagai penguasa baru Equestria dan dia mendirikan Dewan Persahabatan untuk menjaga hubungannya dengan teman-temannya selama bertahun-tahun.
Pada masa depan, Twilight akan dikunjungi oleh Luster Dawn, murid terbaiknya di Sekolah untuk Unicorn Berbakat, yang percaya bahwa persahabatan hanya membuang-buang waktu. Dia memberi tahu Luster tentang bagaimana dia khawatir kehilangan teman-temannya pada hari penobatannya bertahun-tahun yang lalu. Luster mengira cerita Twilight adalah bukti bahwa berteman itu tidak ada gunanya, tetapi setelah bertemu teman-temannya dan melihat seberapa dekat mereka tinggal selama bertahun-tahun, Dia menyadari bahwa persahabatan bukanlah membuang-buang waktu. Setelah itu, Twilight mengirim Luster ke Ponyville, di mana dia mulai berteman dan berpetualang sendiri.
